植物细胞质雄性不育育性恢复基因研究进展

分子植物育种，2008年，第6卷，第4期，第733-738页Molecular Plant Breeding,2008,Vol.6,No.4,733-738

专题介绍Review

植物细胞质雄性不育育性恢复基因研究进展

马勇邢朝柱*吴建勇

郭立平

中国农业科学院棉花研究所,农业部棉花遗传改良重点实验室,安阳,455000

*通讯作者,xingcz@https://www.360docs.net/doc/a78153664.html,

摘要植物杂种优势在生产上已被广泛应用，对提高产量和改善品质有重要意义，而生产杂交种的重要途径是细胞质不育及其恢复系统。在杂交品种选育过程中，优良恢复系选育至关重要。近年来植物细胞质雄性不育性恢复的分子机理一直是分子生物学的研究热点。本文综述了目前恢复基因研究的主要进展，讨论了恢复基因的遗传与定位。认为细胞质雄性不育恢复基因一般为单基因或少数显性效应主效基因，且恢复基因间作用方式多样化。目前，玉米Rf2基因、矮牵牛Rf 基因、水稻Rf-1基因、萝卜Rfo 基因都已被克隆。在这些恢复基因的克隆与分离基础上，本文讨论了恢复基因的结构特征及分子机理，认为恢复基因的可能分子机理，一种是恢复基因抑制细胞质雄性不育(CMS)特异ORF 的表达，另一种是恢复基因补偿线粒体功能的缺陷。本文最后对恢复基因在植物分子育种上的应用前景提出了看法。关键词植物,细胞质雄性不育,恢复基因,分子生物学

Advances in the Fertility Restoration Gene for Cytoplasmic Male Sterility in Plants

Ma Yong Xing Chaozhu *Wu Jianyong Guo Liping

Cotton Research Institute of the Chinese Academy of Agricultural Sciences,Key Laboratory for Cotton Improvement,Affiliated to Ministry of Agriculture,Anyang,455000

*Corresponding author,xingcz@https://www.360docs.net/doc/a78153664.html,

Abstract Plant heterosis that leads to higher yields and fine quality has been wildly utilized,and cytoplasmic male sterility and fertility restorer (Rf )is essential to produce hybrid seeds.To develop elite fertility restorer lines is es-sential to selecting a hybrid combination with high heterosis.In recent years,the mechanism of fertility restoration has become a study hot spot.This paper reviewed the major development of molecular biological research on the Rf gene for cytoplasmic male sterility in plant.Based on analysis of the Rf gene heredity and the localization,it con-cluded the fertility restorer genes are the single gene or the minority dominant effect gene of main effect gene,and the interaction between genes showed diversification.Up to now,the Rf2,Rf ,Rf-1and Rfo have been cloned from maize,petunia,radish and rice respectively.Based on the basis of cloning and separating these Rf genes,the paper discussed the molecular structure and their potential mechanism of fertility restoration,and assumed that one of the possible molecular mechanism is the expression of CMS special ORF is suppressed by Rf gene,the other is the func-tion flaw of mitochondrial of Rf gene compensation.Some viewpoints were brought forward on the prospect of the utilization of Rf genes in the molecular breeding in plants.

Keywords Plant,Cytoplasmic male sterility (CMS),Restoring gene,Molecular biologyl 基金项目：本研究由国家支撑计划项目(2006BAD01A00)资助

利用细胞质雄性不育系进行三系配套育种是作物杂种优势利用的重要途径，而恢复系的选育是利

用CMS 配制杂交种的前提之一。

选育恢复系比常规育种具有更多的困难，主要表现在恢复基因的有无

只能在测交后代中鉴定，加上分离世代不可能逐株

测交，造成农艺性状优良的品系常常不含有恢复基因，且恢复力稳定较慢。因而，从分子水平上揭示恢复基因的作用机理，将为生物技术应用到恢复系的

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分子植物育种

Molecular Plant Breeding

选育上提供重要依据。在此，我们综述了恢复基因的遗传、定位、克隆、结构特征以及可能作用机理方面的研究进展。

1恢复基因的遗传与定位植物CMS 的育性恢复基因是利用细胞质雄性不育“三系”配套生产杂交种的生物学基础，对其遗传学进行研究将有助于优良恢复系的选育。经典遗传学主要是通过花粉育性、结实率调查等统计学方法，对恢复基因的基因对数及基因互作等方面进行研究。这种方法易受环境和人为主观因素的影响，而且育性在分离世代往往表现出可分组趋势和组界模糊的“质量-数量性状”特性，因此对恢复基因的研究常常因育性指示性状和材料不同而导致结果不尽相同。经典的恢复基因的定位方法主要采用单体法、三体法和互易位系法，例如Bharaj 等(1995)把水稻CMS-WA 恢复基因Rf3和Rf4分别定为于第7号和第10号染色体上；Laughnan 和Gabay-Laughnan (1983)把玉米CMS-WA 恢复基因Rf4定位于8号染色体上。近年来，分子标

记技术得到了迅速的发展，从而有效的弥补了经典方法的不足之处，分子标记定位已成为当前恢复基因定位的主要方法。目前常用的分子标记定位方法有限制性片段长度多态性(RFLP)、

随机扩展多态性(RAPD)、扩展片段长度多态性(AFLP)和微卫星DNA (SSR)等。

利用这些标记，一些主要植物细胞质雄性不育恢复基因的遗传与定位已经得到了阐述。在水稻中，水稻CMS-BT 的恢复基因Rf-1位于第10号染色体，该基因位点包括2个紧密连锁(相距约105kb)开放阅读框，命名为Rf1a 和Rf1b ，并精细定位(Wang et al.,2006b)；水稻CMS-L 的恢复基因Rf2位于第2号染色体(Shinjyo and Sato,1994)；水稻CMS-WA 恢复主基因Rf3、Rf4分别位于第1号、第10号染色体，且Rf3的恢复效应大于Rf4，存在加性效应，另外2个恢复基因Rf6、Rf7分别被定位在第7号、第12号染色体上(Sattari et al.,2007;Bazrkar et al.,2008)；水稻CMS-HL 的恢复基因Rf5、Rf6(t)位于第10号染色体(Liu et al.,2004)。Zhang 等(1997)推测Rf4与Rf-1可能等位，

因此将这一位点命名为Rf(u)。小麦CMS-T 恢复基因Rf3和Rf4分别被定位在第1号、第6号染色体上(张萃等,2003)；小麦CMS-K 的恢复基因被定位在第1号染色体上(Liu et al.,2002)。玉米CMS-T 育性恢复基因的2对显性基因Rf1和Rf2、Rf1和Rf2分别位于第3号、第9号染色体上(Wise and Schnable,1994)；玉米的S 型和C 型的育性分别由Rf3和Rf4恢复，其中Rf3位于第2号染色体，已被精细定位(Kamps and Chase,1997;Zhang et al.,2006)。油菜CMS Polima 恢复基因的2对主效基因Rfp1和Rfp2均位于第18号染色体上(Jean et al.,1997)；油菜CMS Ogura 对应的恢复基因为Rfo ，它位

于第15号染色体上，已被精细定位(Delourme,1998;

Lei et al.,2007)，CMS Tour 型的育性恢复由2对连

锁基因Rft1和Rft2控制(Janeja et al.,2003)。棉花育

性恢复受1对显性基因控制，

其中来自于D 2的恢复基因Rf1可恢复CMS-D 2和CMS-D 82种不育胞质的育性，而来自于D 8的恢复基因Rf2仅能恢复

CMS-D 8的育性。2个恢复基因非等位，

但在同一染色体上，相距0.93cM ，且都被精细定位(Liu et al.,2003;Zhang and Stewart.,2001;Feng et al.,2005;Yin

et al.,2006)。

除此之外，大麦、大豆、向日葵、高粱和萝卜等细胞质雄性不育恢复基因的分子标记研究也取得了较新的进展(Matsui et al.,2001;Bai and Gai,2005;Horn et al.,2003;Pring et al.,2006;Wen et al.,2002;Wang et al.,2006b)。

上述植物细胞质雄性不育恢复基因的遗传与定位的研究表明，细胞质雄性不育恢复基因一般为单基因或少数显性效应主效基因控制，并且不同物种的恢复基因类型较为丰富，主效恢复基因之间的作

用方式多样化。2恢复基因的克隆

恢复基因与CMS 相关基因相互作用机理的最

终阐明，有赖于恢复基因的克隆与分离。目前在恢复

基因的克隆方面取得的主要成就有：第一，转座子标

签法克隆玉米Rf2基因(Cui et al.,1996)；第二，图位法克隆矮牵牛Rf 基因(Bentolila et al.,2002)和水稻Rf-1

基因(Komori et al.,2004;Akagi et al.,2004)；第三，图

位法与比较基因组相结合克隆萝卜Ogura-CMS 的Rfo 基因(Brown et al.,2003;Desloire et al.,2003;Wang et al.,2006a)。但是这些恢复基因种只有少数的功能被测定，他们的分子机理仍然不清楚(Hanson and Bentolila,2004)。玉米Rf2是核编码线粒体定位的乙醛脱氢酶(aldehyde dehydrogenaes,ALDH)基因

(Liu et al.,2001)，其他恢复基因的编码蛋白都含有PPR (pentatricopeptide repeat)基序(Small and Peeters,2000)。大多数PPR 基因被认为编码一种RNA 结合蛋白，以线粒体为作用目标，Bentolila 等(2002)将矮牵牛Rf 基因5'端含44个密码子的片段与绿色荧光蛋白融合，并与一个已知线粒体靶向的绿色荧光蛋白融合蛋白一起导入洋葱表皮细胞，发现两者均被定位到线粒体，因此证实恢复基因确实存在靶向线

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粒体的序列。迄今，在各种组织中只有少数PPR 基因研究的比较详细，但对于其分子机理尚不清楚(Lurin et al.,2004;Schmitz-Linneweber et al.,2005)。

3恢复基因的结构特性

3.1恢复基因的PPR 保守基序

在已经克隆的恢复基因中，除了玉米的Rf2以外，其他恢复基因的编码蛋白都含有PPR 基序。PPR 基因家族是在植物中已发现的最大家族之一，以35个氨基酸为重复单位连续排列在一起。它可能通过与细胞器转录本的结合，在线粒体和叶绿体中起着至关重要的作用(Small and Peeters,2000)。PPR 基序具有非常保守的氨基酸残基，如酪氨酸、赖氨酸、苏氨酸和甲硫氨酸等，这些保守的氨基酸残基也存在于不同生物的PPR 基因中；同时，对PPR 蛋白的N 端和C 端的氨基酸序列进行了研究，发现大多数PPR 蛋白的N 端氨基酸序列很少有同源性，但具有对线粒体和叶绿体进行定位的信号肽，而C 端也不具有与PPR 基序相似的氨基酸序列，但具有高度的保守性(Lurin et al.,2004;Bentolila et al.,2002;Koizuka et al.,2004;Komori et al.,2004)。

3.2恢复基因与非恢复等位基因的序列比较

与恢复系的恢复基因相比，不育系(保持系)中的等位基因序列往往因出现序列缺失或碱基变异而失去功能。水稻BT 型不育系与恢复系相比，Rf -1位点的基因组序列在推测编码区中有1个碱基的缺失导致移码，并在574bp 缺失前产生一个终止密码子，从而使隐性等位基因(Rf-1)编码一个截短蛋白(Koizuka et al.,2004;Komori et al.,2004;Akagi et al.,2004)。Bentolila 等(2002)在研究矮牵牛时发现，不育系相对于恢复系的Rf2PPR592起始密码子的-556~-27之

间，Rf2PPR592有一个530bp 的缺失，RT-PCR 结果

表明，该缺失有可能阻止PPR592在非恢复系花蕾中

的表达。

3.3恢复基因的多个同源拷贝串联排列

恢复基因的另一重要特征是恢复位点附近总是存在几个拷贝的同源重复基因(homologous duplicate gene)，但只有其中1个基因具有育性恢复功能。矮牵牛2个毗邻的ORF 与Rf 在核苷酸水平有92%的相似性，预测蛋白有93%的相似性，

同一BIBAC 克隆末端的未覆盖区可能还存在第3个含PPR 的基因(Bentolila et al.,2002)；萝卜20kb 基因组片段内也有3个与Rfo 同源的基因，彼此间隔5.5~6.0kb ，转录方向

相同，编码氨基酸序列有72%~86%相同，

80%~90%相似(Brown et al.,2003;Desloire et al.,2002)；水稻Rf-1上游25kb 范围内存在3个与Rf-1基因高度同源的基

因，经预测它们分别编码由794、

683、762个氨基酸组成的蛋白(Komori et al.,2004)。

4恢复基因的作用机理

目前，对植物细胞质雄性不育恢复基因作用机理的解释说法不一。一种是解释恢复基因抑制CMS 特异ORF 的表达，二是恢复基因补偿线粒体功能的缺陷(Pathania et al.,2003;Wen and Chase,1999)。从研究结果来看，恢复基因的作用有以下几方面。4.1影响CMS 相关基因的转录

恢复基因通过抑制CMS 相关基因的转录，降低转录本。菜豆细胞质雄性不育恢复基因Fr2使花药中CMS 特异转录本的量下降2.6倍，是CMS-Sprite 的38%(Chase,1994)。在CMS-S 型玉米中，恢复基因Rf3使与不育有关的R 区域转录的1.6kb mRNA 的丰度减少(Zabala et al.,1997)。Song 和Hdgcoth

(1994a;1994b)研究表明，

小麦细胞质雄性不育线粒体cox Ⅰ基因可与上游存在由于重组产生的CMS 相关的片段orf256相互作用，翻译出ORF256和COX Ⅰ2

种蛋白，其中orf256编码的蛋白质结合于内膜，可能直接影响花粉育性；而引入会恢复基因后，在育性恢复株中，发现orf256/cox Ⅰ嵌合基因的转录本变小，且起始点位于orf256的编码区内，因此育性恢复株没有可供翻译的orf256的完整转录本。矮牵牛RM 型恢复基因Rf-PPR592可能影响了线粒体基因PCF 转录本表达量，极大减少了PCF 蛋白的含量(Bento-lila et al.,2002)。4.2影响CMS 相关基因转录本的加工和编辑

Lurin 等(2004)认为，尽管恢复基因的作用机制不十分清楚，但他们编码的PPR 蛋白可能参与线粒体基因初始转录产物的加工，从而恢复花粉的育性。

恢复基因直接促使RNA 的加工，例如碱基由C 变

为A ，从而产生新的起始密码子(AUG)或终止密码子(UAA 、UAG 、UGA)，最终改变了与CMS 相关的开放阅读框序列。加工后的RNA 趋向于更容易发生编辑作用，完全编辑过的RNA 更能保持稳定并翻译出

功能正常的蛋白质；而未加工过的RNA 不能被有效编辑或完全不编辑，随后容易被降解或翻译出功能异常的蛋白质(Krishnasamy and Makaroff,1994;

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分子植物育种

Molecular Plant Breeding

Brown et al.,1998)。萝卜恢复基因Rfo (Rfk1)虽对线粒体基因ORF125转录本的含量没有影响，但却影响其翻译或翻译后的加工过程(Brown et al.,2003;

Desloire et al.,2003)；

在T 型玉米细胞质雄性不育系中，引入恢复基因Rf1后，增加1.6kb 和0.6kb 2个转

录本，同时ORF13蛋白减少80%；

引入恢复基因Rf8后，增加1.42kb 和0.42kb 转录本；

引入Rf3后则增加1.4kb 和0.4kb 两个转录本(Wise et al.,1996;Dill et al.,1997)。在高粱A3胞质中，线粒体基因orf107的转录加工导致育性恢复，且这种在mRNA 的+196核甘酸位点的切割是必须的，核基因Rf3进行这种转录修饰(Tang et al.,1998)。将编辑过和未编辑过的小麦atp9编码序列融合到酵母线粒体基因cox4转导肽编码序列的3'端并转入烟草细胞核基因组，表达的蛋白被转运到线粒体；在不育和半可育的转基

因植株中，都含有未编辑的atp9，

而含有编辑过atp9的转基因植株都是可育的(Hernould et al.,1993)。

4.3恢复基因影响转录本的翻译

恢复基因可能是编码一种蛋白质，在翻译过程中通过减少不育基因编码的蛋白质积累量而引起育性的恢复起作用(Leaver and Gary,1982)。水稻BT 型恢复基因Rf-1对线粒体基因Atp6转录本的表达水平进行修饰(Kazama and Toriyama,2003;Akagi et al.,2004;Komori et al.,2004)。在油菜CMS-Ogura 胞质中，核恢复基因复育的杂种转录本没有改变，但蛋白质的丰度大大降低(Krishnasamy and Makaroff,1994)。

在向日葵中，

CMS-C 型向日葵不育系比保持系多合成1条16kD 多肽，核恢复基因复育的杂种与不育系的转录模式相同，核恢复基因也不影响RNA 的编

辑，在黄化苗中，

16kD 多肽的表达不受核恢复基因的影响，但在复育杂种的花药中，16kD 多肽的量大为减少(Janska and Mackenzie,1993)。

4.4恢复基因影响mtDNA 的结构或不育相关基因的丢失

菜豆细胞质雄性不育恢复基因Fr 导入不育系后，其F 1为半不育，同时其mtDNA 丢失pvs 区段(Mackenzie and Chase,1990)。

5展望

近年来，随着分子生物学的发展，植物细胞质雄性不育恢复基因的遗传与定位取得了很大进展。利用与恢复基因紧密连锁的分子标记不仅有利于直接、方便、快速的筛选恢复材料，并且也将促进恢复

基因的高效转育,培育出多样性恢复系以满足杂交种生产要求。而不同物种细胞质雄性不育恢复基因的精细定位给克隆基因创造了良好的条件。国内外研究小组都在致力于恢复基因的克隆方面的工作,取得了一定的进展，但发表的资料还很少。目前，研究最清楚的只有玉米Rf2一例，但是现在对于线粒体乙醛脱氢酶恢复育性的机制的解释依然难成定论。从目前已克隆的几个植物细胞质雄性不育恢复基因看，除玉米Rf2基因外，其他几个都含有PPR 基元序列，因此利用PPR 基元序列来克隆植物细胞质雄性不育恢复基因有可能是一种捷径。但是否存在其它类型的恢复基因还有待于进一步证明，可见对恢复基因的克隆及其恢复机理的研究任重道远。我们相信，随着分子生物学理论和技术的发展和完善，在不远的将来，这方面的工作将会有新的突破，将会克隆出更多的基因，这将为细胞质雄性不育的研究打开新的局面，并为最终揭示CMS 这一遗传现象的本质奠定基础。

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