白蚁的孤雌生殖

・３２・　Ｆｏｒｅｓｔ　Ｐｅｓｔ　ａｎｄ　Ｄｉｓｅａｓｅ　ＮＯＶ．　２０１６　Ｎｏ．６　白蚁的孤雌生殖　徐立军　，嵇保中　，刘曙雯　，丁芳　，王亚召　（１．南方现代林业协同创新中心，南京林业大学林学院，江苏南京２１００３７；２．南京中山陵园管理局，江苏南京２１００１４）　摘要：孤雌生殖物种的存在在进化生物学领域是个令人困惑的问题，关于两性生殖和孤雌生殖相互　交替现象的研究较少。本文介绍白蚁孤雌生殖的类型、机理及其分布，较系统地介绍了无性蚁后继　承系统及其在白蚁群体遗传方面的意义。白蚁孤雌生殖方面的研究进展将为白蚁遗传及发育生物　学等方面的研究提供新的思考。　关键词：白蚁；孤雌生殖；无性蚁后继承　中图分类号：￥７６３．３３文献标志码：Ａ文章编号：１６７１—０８８６（２０１６）０６—００３２—０５　

Ｔｅｒｍｉｔｅｓ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ／ＸＵ　Ｌｉｊｕｎ，ｅｔ　ａ１．（Ｃｏ—ｉｎｎｏｖａｔｉｏｎ　Ｃｅｎｔｅｒ　ｆｏｒ　Ｓｕｓｔａｉｎａｂｌｅ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　ｉｎ　Ｓｏｕｔｈｅｒｎ　Ｃｈｉｎａ，Ｃｏｌｌｅｇｅ　ｏｆ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ，Ｎａｎｊｉｎｇ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｎａｎｊｉｎｇ　２１００３７，Ｃｈｉｎａ）　Ａｂｓｔｒａｃｔ：Ｔｈｅ　ｅｘｉｓｔｅｎｃｅ　ｏｆ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ　ｓｐｅｃｉｅｓ　ｉｓ　ａ　ｃｏｎｆｕｓｉｎｇ　ｔｏｐｉｃ　ｉｎ　ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ　ｂｉｏｌｏｇｙ．Ｈｏｗ—　ｅｖｅｒ，ｆｅｗ　ｈａｖｅ　ｒｅｓｅａｒｃｈｅｄ　ｏｎ　ｔｈｅ　ａｌｔｅｒｎａｔｉｎｇ　ｕｓｅ　ｏｆ　ｂｉｓｅｘｕａｌ　ｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ　ａｎｄ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ．Ｔｈｉｓ　ａｒｔｉ—　ｃｌｅ　ｄｅａｌｓ　ｗｉｔｈ　ｔｈｅ　ｔｙｐｅｓ，ｍｅｃｈａｎｉｓｍ　ａｎｄ　ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎ　ｏｆ　ｔｅｒｍｉｔｅ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ．Ｍｏｒｅｏｖｅｒ，ｓｏｍｅ　ｍｏｒｅ　ａｔｔｅｎｔｉｏｎｓ　ａｒｅ　ｐａｉｄ　ｏｎ　ｔｈｅ　ａｓｅｘｕａｌ　ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓｓｉｏｎ　ａｎｄ　ｉｔｓ　ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｃｅ　ｏｎ　ｔｈｅ　ｐｏｐｕｌａｔｉｏｎ　ｇｅｎｅｔｉｃｓ　ｏｆ　ｔｅｒ－　ｍｉｔｅｓ．Ｔｈｅｓｅ　ｒｅｓｅａｒｃｈ　ｐｒｏｇｒｅｓｓｅｓ　ｗｉｌｌ　ｐｒｏｖｉｄｅ　ｓｏｍｅ　ｉｎｓｉｇｈｔｓ　ｆｏｒ　ｔｈｅ　ｆｕｔｕｒｅ　ｒｅｓｅａｒｃｈｅｓ　ｓｕｃｈ　ａｓ　ｔｈｅ　ｇｅｎｅｔｉｃｓ　ａｎｄ　ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌ　ｂｉｏｌｏｇｙ　ｏｆ　ｔｅｒｍｉｔｅｓ．　Ｋｅｙ　ｗｏｒｄｓ：ｔｅｒｍｉｔｅ；ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ；ａｓｅｘｕａｌ　ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓｓｉｏｎ　

孤雌生殖（ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ）也称为单性生殖，是　特定条件下由雌性个体单独完成的生殖现象。即雌　性个体形成的生殖细胞不需要与雄性生殖细胞之间　发生受精融合即发育为新个体。新个体的遗传物质　来源于母体生殖细胞，子代的染色体为单倍体或重　组后的双倍体，子代与母代的遗传物质高度相似但　并不完全相同。孤雌生殖与无性生殖有本质区别，　无性生殖子代的遗传物质来源于母代体细胞，子代　个体与母体遗传物质相同。因此，从子代个体遗传　物质来源的角度，将孤雌生殖归为有性生殖。但与　典型的有性生殖比较，孤雌生殖缺少两性交配环节，　或交配后卵未能正常受精，所以孤雌生殖也被认为　是一种非典型的有性生殖。白蚁孤雌生殖研究总体　开展较少，Ｌｉｇｈｔ证实狭颈动白蚁Ｚｏｏｔｅｒｍｏｐｓｉｓ　ａｌｌ－　ｇｕｓｔｉｃｏｌｌｉｓ和内华达动白蚁Ｚｏｏｔｅｒｍｏｐｓｉｓ　ｎｅｖａｄｅｎｓｉｓ　存在孤雌生殖现象后，并没有受到太多重视。对少　数种类的研究虽然证实了这些白蚁种类中存在孤雌　生殖现象，但一般认为白蚁的孤雌生殖属于不得已　的权宜适应（ｔｈｅ　ｂｅｓｔ　ｏｆ　ａ　ｂａｄ　ｊｏｂ），是雌虫未能与雄　虫正常配对交配的替代选择¨Ｉ２　，属于特殊情况下　对遗传资源的应急保护　Ｊ，如尖唇散白蚁Ｒｅｔｉｃｕｌｉ—　ｔｅｒｍｅｓ　ａｃｕｌａｂｉａｌｉｓ　Ｔｓａｉ　ｅｔ　Ｈｗａｎｇ生殖蚁分飞后雌雄　未能配对，雌成虫会以单雌或双雌的方式营巢，进行　孤雌生殖　ｊ，一般认为这种生殖方式在自然条件下　并无适应意义　Ｊ。但近期的研究表明，白蚁孤雌　生殖的意义远超出以前的了解。白蚁通过孤雌生殖　与有性生殖的交替使用，不仅较好地解决了蚁巢群　体内杂合性保持、自交抑制等问题，由此引发了一系　列关于白蚁遗传及发育生物学问题的思考。　

收稿日期：２０１６—０１—２７；修回日期：２０１６—０４—１４　基金项目：高等学校博士学科点专项科研基金项目（２０１２３２０４１１０００１）；江　苏省自然科学基金项目（ＢＫ２０１２８１６）；南京市建委、中山　陵园管理局资助课题（２０１４０９）；江苏高校优势学科建设　工程项目（ＰＡＰＤ）；南京林业大学南方现代林业协同创新　中心资助项目；江苏省普通高校学术学位研究生科研创新　计划项目（ＫＹＬＸ１５０９１１）　作者简介：徐立军（１９９０一），男，江苏淮安人，南京林业大学硕士研　究生，研究方向为昆虫生理生化学，Ｅ—ｍａｉｌ：４５９４６４５０９＠　

ｑｑ．ｃｏｍ　通信作者：嵇保中，教授，Ｅ－ｍａｉｌ：ｊｂｚ９８８５＠ｎｊｆｕ．ｅｄｕ．ｃａ；刘曙雯，研究　

员级高级工程师，ｌｉｕｓｈｕｗｅｎ２００６＠１６３．ｃｏｍ。　中国森林病虫２０１６年１１月　第３５卷　第６期　・３３・　１　研究概况　目前认为，白蚁的孤雌生殖属于兼性孤雌生殖　（ｆａｃｕｌｔａｔｉｖｅ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ）。兼性孤雌生殖又称偶　发性孤雌生殖（ｓｐｏｒａｄｉｃ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ），指昆虫在　正常情况下行两性生殖，但有时出现不受精卵也能　发育成新个体的现象。兼性孤雌生殖在家蚕、舞毒　蛾、枯叶蛾等昆虫中均有报道。虽然白蚁的性别决　定机制尚未完全了解，但雄虫一般为异形配子　＿　，　属于ＸＹ性别决定系统，白蚁孤雌生殖只能产生雌　性后代，即产雌孤雌生殖（ｔｈｅｌｙｔｏｋｏｕｓ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅ．　ｓｉｓ）［５　３。已报道具有孤雌生殖能力的白蚁涉及４科　７属ｌ２种（表１），其中，苹果裂木白蚁Ｂｉｆｉｄｉｔｅｒｍｅｓ　ｂｅｅｓｏｎｉ、欧洲散白蚁Ｒｅｔｉｃｕｌｉｔｅｒｍｅｓ　ｌｕｃｉｆｕｇｕｓ的孤雌　生殖现象尚待进一步研究确认。　

表１　已经报道的孤雌生殖白蚁种类　

注：ＡＱＳ（￣ｅｘｕＭ　ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓｓｉｏｎ），指无性蚁后继承。　白蚁孤雌生殖研究大致可分为两个阶段，以　Ｍａｔｓｕｕｒａ等在Ｓｃｉｅｎｃｅ上发表的论文（Ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓ—　ｓｉｏｎ　ｔｈｒｏｕｇｈ　ａｓｅｘｕａｌ　ｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ　ｉｎ　ｔｅｒｍｉｔｅｓ》为标　志¨引，之前的研究基本属于验证不同种类白蚁中孤　雌生殖现象是否存在，一般通过采集分飞的有翅成　虫，通过单雌、双雌、雌雄等不同组合配对营巢，观察　营巢成功率和繁育状况，如果单雌或双雌能成功营　巢和繁育后代，则可初步判断该种白蚁存在孤雌生　殖现象。为保证试验结果的准确性，还通过剖查雌　虫受精囊，检查其中是否存在精子，以证明供试雌虫　交配状况。白蚁孤雌生殖研究的重要进展是应用分　子生物学方法，检查蚁巢群体内不同品级个体之间　的亲缘关系，从而揭示出隐藏于形态特征、生物生态　学特性之下的机制，而这些机制是以前形态和行为　观察、生物学特性研究所难以发现的。Ｍａｔｓｕｕｒａ等　对栖北散白蚁不同品级个体５个微卫星位点进行遗　传分析　，发现几乎所有次生蚁后的基因型与初生　蚁后的一致，且都不含有蚁王的等位基因；而工蚁　（１００％）、有翅若虫（９５％）是蚁王蚁后两性生殖产　生的后代，同巢各品级之间通过表皮碳氢化合物进　行识别¨卜　ｊ。这些结果表明，在蚁巢群体内蚁后存　在有性生殖和孤雌生殖两套系统；前者繁育工蚁、兵　蚁、若虫和有翅成虫，有翅成虫分飞扩散后，通过性　信息素联系，进行配对、串联和建立新巢　；后者　产生次生蚁后，这种蚁后是原始蚁后遗传基因的同　源杂合后代，基本上就是原始蚁后的复制品。通过　这一途径，原始蚁后的遗传信息得到最大限度的保　真、扩增和使用。蚁王与原始蚁后、次生蚁后交配产　生受精卵，发育为蚁巢内有性生殖后代个体。这种　原始蚁后通过孤雌生殖形成次生蚁后，使原始蚁后　遗传信息得到保真和扩增的途径，称为无性蚁后继　承（ａｓｅｘｕａｌ　ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓｓｉｏｎ，ＡＱＳ）系统。这一系统　已在南方散白蚁　。。、Ｅｍｂｉｒａｔｅｒｍｅｓ　ｎｅｏｔｅｎｉｃｕｓ　Ｌｌ刮等　白蚁中相继发现。特别是在Ｅｍｂｉｒａｔｅｒｍｅｓ　ｎｅｏｔｅｎｉ－　ＣＵＳ中的发现，将ＡＱＳ存在的范围从低等白蚁扩大　到高等白蚁，提高了ＡＱＳ系统在不同白蚁种类中普　遍存在的可能性。但也有报道与栖北散白蚁亲缘关　系较近的黑胸散白蚁Ｒｅｔｉｃｕｌｉｔｅｒｍｅｓ　ｃｈｉｎｅｎｓｉｓ并不　具有ＡＱＳ系统　。　・３４・　Ｆｏｒｅｓｔ　Ｐｅｓｔ　ａｎｄ　Ｄｉｓｅａｓｅ　ＮＯＶ．　２０１６　Ｎｏ．６　２无性蚁后继承ａｓｅｘｕａｌ　ｑｕｅｅｎ　ｓｕｃｃｅｓｓｉｏｎ（ＡＱＳ）　系统及其意义　

社会性昆虫的ＡＱＳ系统最初发现于一种箭蚁　Ｃａｔａｇｌｙｐｈｉｓ　ｃｕｒｓｏｒ，Ｐｅａｒｃｙ等通过比较４个多态性微　卫星位点　，分析不同品级个体的基因型，发现大　多数次生生殖蚁（ｇｙｎｅｓ）为原始蚁后的孤雌生殖后　代，并没有检测出次生生殖蚁的基因序列中有蚁王　的等位基因，工蚁以及其它品级个体则是蚁王蚁后　有性生殖的后代，群体繁殖系统由有性生殖和孤雌　生殖组成，两者在不同环境条件背景下交替使用，或　称为有性生殖一孤雌生殖的条件性使用（ｃｏｎｄｉｔｉｏｎａｌ　ｕｓｅ　ｏｆ　ｓｅｘ　ａｎｄ　ｐａｒｔｈｅｎｏｇｅｎｅｓｉｓ）。此后，这一繁殖系　统在小火蚁Ｗａｓｍａｎｎｉａ　ａｕｒｏｐｕｎｃｔａｔａ　、埃氏扁胸　切叶蚁Ｖｏｌｌｅｎｈｏｖｉａ　ｅｍｅｒｙｉ　、细足捷蚁Ａｎｏｐｌｏｌｅｐｉｓ　ｇｒａｃｉｌｉｐｅｓ和长角立毛蚁Ｐａｒａｔｒｅｃｈｉｎａ　ｌｏｎｇｉｃｏｒｎｉｓ　等蚂蚁，以及栖北散白蚁　、南方散白蚁　１０］、Ｅｍｂｉ—　ｒａｔｅｒｍｅｓ　ｎｅｏｔｅｎｉｃｕｓ【１６］、尖唇散白蚁　等白蚁中相继　发现。蚂蚁与白蚁虽然分类地位相距遥远，但群体　繁殖系统相似，再次表现出这两类社会性昆虫之间　存在明显的趋同进化（ｃｏｎｖｅｒｇｅｎｔ　ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ）现象。　而蚂蚁、低等白蚁和高等白蚁中，都有ＡＱＳ系统的　存在，提示ＡＱｓ系统可能是具有类似习性的社会性　昆虫较为普遍的生殖策略。ＡＱＳ系统的要点是社　会性昆虫同巢群体内存在两个繁殖体系，由蚁王、蚁　后交配进行的有性繁殖，其后代发育为工蚁、兵蚁、　若虫、有翅成虫等个体，这是蚁巢个体扩散营建新巢　的繁殖途径；蚁后除进行有性生殖外，在特定条件下　可通过孤雌生殖形成次生蚁后，即蚁后可进行有性　生殖和孤雌生殖的条件性转换。孤雌生殖形成的次　生蚁后具有与原始蚁后相似的遗传基因，是原始蚁　后同源杂合的产物。原始蚁后通过孤雌生殖形成次　生蚁后实现了蚁后遗传资源的放大，通过原始蚁后　和次生蚁后之间遗传物质的传递，使蚁巢存续期　（自成功建巢到灭绝）延长，蚁后遗传资源得到持续　利用。即蚁巢不因原始蚁后的死亡或更替而毁灭。　栖北散白蚁是日本常见的白蚁种类，原始蚁王、蚁后　营巢后蚁王长久存活，极少发生替代现象。而蚁巢　发育到一定阶段即发生蚁后替代现象，次生蚁后由　若虫发育形成，不从工蚁以及其它品级个体产生。　蚁巢的寿命与原始蚁王的存活关系密切，原始蚁王　死亡后不久蚁巢终结消失　Ｊ。ＡＱＳ的另一重要作　用在于其对同巢个体近亲交配的抑制，这可能也是　蚁巢能长期保持活力的重要原因。据Ｍａｔｓｕｕｒａ对　栖北散白蚁的基因检测　，几乎全部次生生殖蚁来　自于蚁后的孤雌生殖，工蚁不能分化形成次生生殖　蚁，排除了蚁王与子代个体发育形成的次生生殖蚁　进行近亲交配的可能性，从而保证了有性生殖形成　的工蚁、兵蚁、若虫、有翅成虫等个体的遗传多样性，　避免了近交衰退。