拟南芥耐盐相关基因及其抗盐机理的研究

拟南芥耐盐相关基因及其抗盐机理的研究
刘金亮
（西北师范大学，甘肃兰州730070）
摘要：盐胁迫是限制植物生长发育的重要因子之一,目前，土壤盐渍化是世界农业生产面临的严重问题之一，发展耐盐作物是取得粮食产量持续增长的重要手段，但是由于缺乏对作物耐盐的分子机理以及与耐盐有关基因的了解，阻碍了耐盐作物的培育。

近年来，随着分子生物学技术的发展以及对植物盐胁迫应答分子机理研究不断深入，特别是以拟南芥（Arabidopsis thaliana）作为模式植物在盐胁迫条件下离子平衡和植物耐盐反应调节途径的研究，取得了突破性的进展。

发现植物体主要通过调节细胞内外离子平衡和细胞内氧化压力的方式适应盐胁迫。

在植物体受到盐胁迫的影响时，一方面会通过激活细胞质膜上的Ca2+通道，进而激活SOS基因家族中SOS3、SOS2和SOS1基因编码的蛋白发生一系列的偶联反应，同时Atnhx基因家族、Athkt1基因等也参与此过程中离子平衡的调节；另一方面由于植物细胞内活性氧水平上升，氧化压力增加，将导致细胞内与活性氧清除有关的编码蛋白基因激活，降低细胞内氧化压力，以适应盐胁迫。

关键词：拟南芥；盐胁迫；耐盐基因;抗盐机理
A View On Salt Tolerance Gene Of the Arabidopsis and Mechanism
Jin-Liang Liu，Han-Qing Feng
（Northwest Normal University，GanSu LanZhou730070）
Abstract：Salt stress is one of the important plant growth restrictions.currently,soil salinization as a restriction factor is faced by world agricultural production.Hence,engineering crops that are resistant to salinity stress is critical for sustaining food production,however,as the knowledge about the basis of salt-stress signaling and tolerance mechanisms shorted,sets back the development of salt-tolerance to some extent.In recent years,with the development of molecular biology technology and the response of plant under salt stress further studied,Arabidopsis thaliana as a mode plant having been widely studied about its ionic equilibrium and salt resistance reaction adjustment ways under salt stress.we can learn that under salt stress the plant mainly through regulate ions balance and oxidative stress to adapt the environment changing. When the plant is impacted by the stress,on the one hand,the channels of Ca2+existing on the plasma membranes will be activated,as a result,the sos gene families like SOS1,SOS2and SOS1
will also be activated and generate a series of coupling reaction,meanwhile Atnhx gene families also involve in this process of the ionic balance;on the other hand,as the ROS increased in the cell,the genes that code proteins to eliminate the ROS will express to reduce oxidative stress.
Key words:Arabidopsis thaliana；salt stress；Salt resistance genes and mechanism
盐胁迫是限制植物生长发育的重要环境因子之一，植物对盐胁迫的耐受反应是近年来植物研究的一个重点和热点,植物对盐胁迫耐受性的分子生物学研究不仅对于培育耐盐农作物品种具有重要的应用价值,而且也是植物基因表达调控及信号转导等基础理论研究的重要内容（zhu J K,2000；zhu J K,2001）。

随着分子生物学技术的不断发展，对植物盐胁迫应答的分子机理研究不断深入，特别是以拟南芥为模式植物在盐胁迫条件下离子平衡和耐盐反应调节途径的研究，取得了突破性的进展(唐亚雄等，2002)。

研究发现，到目前为止已经发现了多种可能与拟南芥耐盐相关的基因，本文拟对这一方面的研究作一概述，以期为相关研究提供参考。

研究发现，一般当植物受到外界盐胁迫压力时，高盐对于植物的损伤主要包括两个方面，一方面高盐会导致细胞中离子平衡遭到破坏，另一方面，高盐会对植物产生的渗透胁迫，会引起细胞当中的氧化压力的升高，对植物细胞的存活产生影响(Viswanathan Chinnusamy等，2005；唐亚雄，2002；潘瑞炽,2006)。

因此，我们可以认为，凡是参与高盐胁迫下维持离子平衡和调节细胞内氧化压力的基因均是耐盐基因。

1与胞质离子平衡相关的基因
对植物而言，盐胁迫会导致植物细胞产生离子毒害，一方面由于盐分降低了植物外界溶液的水势，从而会对植物产生渗透胁迫，这种渗透胁迫可引起植物细胞脱水，膨压降低，使植物生长受到抑制，一方面细胞内外Na+浓度过高可使根细胞对K+的吸收被破坏，对胞质酶产生毒害作用，导致细胞停止生长或死亡（潘瑞炽,2006）。

植物对盐胁迫的适应主要通过重建离子平衡实现的（唐亚雄，2002），当植物细胞受到盐胁迫而导致离子平衡破坏时，一系列的调控途径会被激活，这些途径主要是由Ca2+参与完成的（Sanders D等，1999；Leung J等，1998；Schroeder J I等，2001），植物细胞会加快对外环境中K+的吸收以及细胞内过量的Na+会被排出植物体或转运至液泡中积累（安静和张荃，2006），从而维持细胞内K+、Na+离子平衡，维持一个比较高的K+/Na+比例（Zhu J K,2003），减缓细胞内低K+浓度和高Na+浓度对细胞代谢平衡的破坏作用，参与此过程的基因及其编码蛋白对于植物耐盐性均具有重要的作用。

已经发现拟南芥AtNHX(Arabidopsis NHX genes)基因家族编码的逆向转运蛋白以及SOS（slat overly sensitive）基因家族中的SOS1、SOS2和SOS3基因编码的蛋白质均对于维持拟南芥细胞中Na+、K+转运具有密切的关系（Hasegawa等，2000；Quesada等，2000），此外，HKT等一些基因对于维持K+/Na+细胞内的平衡同样具有重要的作用（宋开侠，2009；Pascal M等，2002）。

1.1AtNHX基因家族
在植物细胞质膜和液泡膜表面存在大量的跨膜蛋白，其中发现Na+/H+转运蛋白（Na+/H+antiporters，NHX）普遍存在于植物细胞膜和液泡膜表面，并且对调节细胞内Na+、H+平衡具有重要的作用（Niu X 等，1995；Aharon G S等，2003）。

目前已经发现，在拟南芥中存在这样的NHX基因家族主要包括AtNHX1-8共8个基因（Maser P等,2001；Aharon G S等，2003）。

AtNHX1基因作为拟南芥基因组当中第一批发现的存在于液泡膜上的Na+/H+逆向转运蛋白基因之一（Blumwald E等，2001），利用拟南芥AtNHX1基因超表达植株（Apse M P等，1999）研究发现，存在于细胞膜上的Na+/H+逆向转运蛋白活性同AtNHX1蛋白含量的升高水平相一致，液泡膜Na+/H+交换率明显比野生型植株高得多，当细胞内Na+浓度过高时，可以快速有效的将过多的Na+转运至液泡中，降低胞质中Na+浓度。

此外，Shi和Zhu（Shi H Z和Zhu J K，2002）研究表明，AtNHX1的启动子区包含ABA（abscisic acid）反应元件(ABRE元件)，由于在高盐胁迫条件下，会使得细胞内ABA的含量显著增加，ABA可以使得细胞内Ca2+的浓度上升，Ca2+作为第二信使进而可以激活一系列的调控途径。

在此过程中，ABRE元件可以与特定的转录因子（MYC/MYB和bZIP等）结合,诱导下游功能基因的表达，产生LEA（late-embryogenesis-abundant）蛋白,广泛参与到细胞离子平衡中去（Xiong L等，2002；Shinozaki, K和K.Yamaguchi-Shinozaki，2000），在外界高Na+浓度胁迫下，ABRE元件的转录水平会明显升高，进一步说明AtNHX1基因及其编码蛋白可能在拟南芥耐盐中扮演重要角色（Shi H Z和Zhu J K，2002）。

AtNHX2基因作为拟南芥AtNHX基因家族中编码液泡膜上的Na+/H+反向转运蛋白的一员，其作用机理与AtNHX1基因相似,不过可以优先将对细胞产生胁迫的离子积累在老叶中，同时增加液泡中Na+的存储量（李金耀等，2004），对拟南芥的抗盐产生重要的作用。

现在关于AtNHX3基因研究的报告并不是很多，关于该基因调控拟南芥耐盐的内在机理尚不清楚。

但有人研究发现，AtNHX3基因编码的蛋白质可能与细胞内外K+/H+的平衡具有重要的关系（Hong T L 等，2009），由于植物体细胞内必须要保持高的K+浓度，才能维持细胞的正常生理作用，在外界K+浓度过低时，同样会对植物的生长产生胁迫反应（Zhu J K,2003），当对AtNHX3转基因拟南芥利用低K+浓度处理时发现，可以使得K+/H+转运蛋白的含量明显升高，进而推测拟南芥AtNHX3基因编码的蛋白很可能具有转运K+/H+的功能，从而增加对K+浓度的耐受性。

在AtNHX4基因耐盐机理的研究中，Hong等（Hong T L等，2009）通过AtNHX4拟南芥突变实验表明AtNHX4基因编码的蛋白质存在于液泡中，wang等（Wang W Q等，2007）通过实验发现，AtNHX4基因编码的蛋白在根部和木质部的导管中也同样表达，根据这些实验，推测其功能可能是将细胞内多余的Na+优先转运至液泡中，减少Na+通过导管被运送到茎叶等部位，从而保护整个植株不受盐胁迫的伤害。

目前，对于AtNHX5-8基因也已证明具有耐盐的功能（Wang W Q等2009；Wang W Q等，2007），
推测作用机理与上述4种AtNHX基因作用机理相似。

总的看来，AtNHX基因家族的主要功能是将Na+通过Na+/H+逆向转运蛋白被区隔化在液泡中同时增加细胞质中K+的含量，从而减少了过量的Na+或低浓度的K+对胞质中细胞器和酶类的伤害,维持细胞质中高K+/Na+比,降低细胞水势,促使细胞从外界环境中吸收水分,减缓盐分造成的渗透胁迫,从而提高植物的耐盐性。

1.2SOS基因家族
利用拟南芥进行植物耐盐研究中，发现了一些对盐胁迫相当敏感的突变体，被称为SOS(salt overly sensitive)突变体（Wu S J等，1996；周晓馥等，2002），通过对SOS突变体基因进行分析,发现并定义了5个耐盐基因:SOS1、SOS2、SOS3、SOS4和SOS5，其中SOS1、SOS2和SOS3基因在拟南芥抗盐胁迫中的作用机理已研究的相对比较清楚（Zhu Jian Kang，2000）。

一般当植物细胞外Na+浓度上升时，会导致细胞内Ca2+浓度的上升，Ca2+作为细胞内耐盐胁迫中的主要信号分子，会激活一系列耐盐途径的调控，以使植物耐受胁迫压力（Sanders D等，1999）。

SOS3是SOS基因中第一个被克隆的基因，编码带有3个EF-臂的钙结合蛋白,该蛋白可以和细胞中的Ca2+结合，这种特性说明了SOS3基因编码的蛋白在参与植物Na+胁迫下钙信号的调控方面可能起重要作用（Liu J 等，1997），并且SOS3基因编码的蛋白可以与SOS2基因编码的蛋白结合，进而激活该蛋白，使其发挥生物学作用（Lin H X等，2009；Halfter U等，2000）。

SOS2基因编码一个446氨基酸的丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶,该蛋白能和细胞内的钙结合蛋白如SOS3、SCaBPs蛋白（SOS3-Linke Calcium Binding Proteins）等相互作用，激活细胞内K+和Na+转运蛋白如AtNHX 的活性（Liu等，2000），从而发挥其维持细胞内离子平衡的作用。

最近研究发现，拟南芥受到盐胁迫时存在于其质膜上的钠氢转运蛋白SCaBP8蛋白（SOS3-Linke Calcium Binding Protein8）的活性增强便是受到了SOS2磷酸化的调节实现的，由此增加植株耐盐性（Lin H X等，2009）。

利用SOS2基因缺失突变体植株在高浓度Na+或低浓度K+环境下进一步发现，其植株耐受压力的能力会显著降低（Liu等，2000），因此基因编码蛋白在植物体内Na+和K+的动态平衡方面扮演着非常重要的角色。

SOS2与SOS3蛋白结合后，不仅可以激活SOS1基因的表达，该基因编码的蛋白质主要参与质膜Na+/H+逆向转运，也可以激活存在于液泡膜上的Na+/H+逆向转运蛋白AtNHX（Zhu Jian Kang，2000；Shi H等，2003）。

研究发现，在盐胁迫条件下SOS1基因表达量会显著上升，在调节拟南芥根部表皮细胞尤其是根尖分生区等无液泡组织中Na+的外流起着非常重要的作用，同时在根部到茎部Na+的长距离运输中也有一定的作用（Zhu Jian Kang，2000）。

通过对SOS基因家族各基因功能和作用机理的研究发现，我们不难看出在耐盐胁迫中它们并不是单独起作用的，在信号传递过程中存在着非常紧密的联系（图1）。

在盐胁迫条件下，高的Na+浓度通过激活Ca2+调节途径，使得SOS3和SOS2能在翻译后的水平上调节SOS1和其它转运蛋白的活性，这种调节机制对植物快速有效的对盐压力作出抵抗反应可以说是非常重要的。

图1.SOS蛋白通路对Na+耐受性的调节。

细胞内外Na+浓度的升高会导致细胞液中游离Ca2+聚集，SOS3和Ca2+结合进而激活SOS2，激活的SOS3和SOS2形成激活复合体一方面增加SOS1蛋白以及其它离子转运基因的表达水平;另一方面在翻译后水平上调节SOS1和其它转运蛋白的活性,通过基因表达和转运蛋白活性的调节使得细胞内Na+和K+处于平衡状态，更好的使植物耐受Na+胁迫。

Figure1.Diagram of the SOS pathway for plant Na+tolerance.High Na+stress is sensed either externally or internally(not shown)and somehow leads to an increase of cytosolic free Ca2+concentration.SOS3binds to this Ca2+and activates the protein kinase SOS2.Activated SOS3-SOS2kinase complex is necessary for increased expression of SOS1and perhaps other transporter genes under salt stress.The SOS3/SOS2pathway may also regulate the activities of SOS1and other transporters at the post-translational level.This gene expression and transporter activity regulation brings about homeostasis of ions such as Na+and K+and consequently plant tolerance to Na+stress.
1.3参与离子转运的其它基因
除了上述论述的两大家族基因参与拟南芥耐盐机理的调控，还有许多基因与AtNHX基因家族和SOS 基因家族协同作用，参与拟南芥耐盐调控。

有研究发现植物阳离子载体——HKT基因编码的蛋白家族作为K+和Na+共转运载体或Na+转运载体（宋开侠，2009），主要在维持细胞内Na+/K+平衡过程中发挥重要作用。

拟南芥At HKT1基因编码的蛋白主要参与根部Na+吸收，通过控制Na+在根、芽的分布以及降低Na+在叶中的分布，从而缓解高Na+浓度对植物叶的影响（Pascal M等，2002）。

2参与清除体内活性氧起作用的基因
植物在盐胁迫条件下，能迅速产生破坏蛋白质、核酸和细胞膜的活性氧分子（ROS，reaction oxygen species），主要包括超氧阴离子（O2-）、过氧化氢（H2O2）、单线态氧（1O2）、羟自由基（OH·）等（Halliwell B等，2001），研究表明，ROS的产生特别是以H2O2作为第二信号诱导相应的基因表达（Hancock JT等，2001）。

植物为了是免受ROS的伤害，会相应地启动体内MAPK级联信号反应过程（Chinnusamy和Zhu，2003；Moon H等，2003），从而对ROS损伤起保护作用的基因会被激活，诱导抗氧化剂和活性氧清除
酶的合成，主要包括有超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化氢酶（CAT）、抗坏血酸过氧化氢酶（APX）（Zhang B等，2010；Polle，2001）、交替氧化酶（AOX）（冯汉青，2008）等，其中APX可以直接参与清除体内产生的H2O2，利用抗坏血酸作为电子供体，可以将H2O2还原成H2O（XU等，2008；Polle，2001）。

3讨论与展望
根据上述研究我们可以发现，植物在高盐胁迫下主要是通过维持细胞内离子平衡和细胞内活性氧的水平实现其耐盐调节的。

当植物细胞受到外界环境中盐压力是，一方面Ca2+的浓度上升，作为细胞内第二信号会激活SOS调节途径，对于维持细胞内正常的离子平衡是非常重要的，SOS3和SOS2形成激活复合体不仅可以通过激活Na+转运蛋白将Na+转运至液泡中，也可以将细胞内多余Na+的转运到细胞外；另一方面，细胞内活性氧水平升高，H2O2的浓度升高，作为细胞内的第二信号，可以激活细胞内MAPK 级联反应，清除体内过多的活性氧。

然而,抗逆性是一个极其复杂的生理过程,受多基因的综合控制。

植物在逆境条件下,会产生复杂的生物化学和生理学上的响应,而引起这些响应的分子机制至今尚未完全阐明,目前的研究还只是停留在抗逆应答基因的功能及表达调控上,但是与耐盐相关的信号传递途径之间的互相联系,以及整个信号传递网络系统的机理,目前尚不清楚。

因此,深入了解植物耐盐的生理特性与分子遗传基础,明确植物在逆境胁迫下的遗传网络系统是下阶段研究的重点。

如今，利用蛋白质组学、基因芯片等前沿技术应用于分离耐盐基因并研究其编码蛋白质在盐胁迫中的作用机理已成为趋势，为了获得新的耐盐基因，通过人工改造已有基因已经成为现代植物耐盐基因分子进化研究的新方向，Xu等（Xu等，2010）为了提高AtNHX1钠氢逆转运蛋白的活性，利用基因改造技术产生和重组AtNHX1基因得到一种被定义为AtNHXS1的基因，其编码的钠氢逆向转运蛋白转运盐分的能力得到显著的提高。

可见，全面解释植物的抗逆机制,有效地从种质资源中发掘抗性基因,培育耐盐的植物品种已为时不远。

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