胸段食管鳞癌淋巴结转移规律和淋巴结

・论著・胸段食管鳞癌淋巴结转移规律和淋巴结清扫方式探讨黄斌　纪勇　陈国强　吴松 【摘要】　目的　研究胸段食管鳞癌淋巴结转移规律，探讨胸段食管癌术中淋巴结清扫方式的依据。

方法　回顾性分析４８０例行根治术的胸段食管鳞癌患者，标记各部位清扫淋巴结分别送检，进行临床病理资料分析，研究淋巴结转移规律，为食管癌淋巴结清扫范围提供理论依据。

结果　胸上、中、下段食管癌颈部淋巴结转移率分别为４７畅２％、１０畅５％和２畅２％，上纵隔分别为２２畅６％、２３畅５％和３畅７％，中纵隔分别为７畅５％、６９畅３％和１１畅０％，下纵隔分别为０畅９％、２８畅６％和３３畅８％，腹部分别为３畅８％、１９畅７％和３３畅１％。

胸部各段食管癌淋巴结转移部位比较差异有统计学意义（Ｐ＜０畅０５）。

病变长度愈长、肿瘤分化越低、肿瘤浸润越深食管癌淋巴结转移率也越高（Ｐ＜０畅０５）。

结论　胸上段食管癌淋巴结转移以颈段食管旁、锁骨上、上中纵隔转移多见，胸中段食管癌淋巴结转移具有明显的上下双向转移和跳跃性转移特点，胸下段食管癌淋巴结转移以腹部、中下纵隔转移多见。

建议胸上段食管癌行颈、胸、腹三野淋巴结清扫，重点清扫颈段食管旁及锁骨上、下界包括隆突下淋巴结，胸下段食管癌可行胸、腹两野淋巴结清扫，重点清扫隆突下、下胸段食管旁、胃左动脉旁淋巴结，胸中段食管癌淋巴结清扫方式应根据具体情况设定。

【关键词】　食管肿瘤；　癌，鳞状细胞；　淋巴转移；　淋巴结切除术Ｉｍｐａｃｔｏｆｔｈｅｐａｔｔｅｒｎｏｆｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｏｎｔｈｅｃｌｉｎｉｃａｌｓｐｈｅｒｅｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｆｏｒｔｈｏｒａｃｉｃｅｓｏｐｈａｇｅａｌｓｑｕａｍｏｕｓｃｅｌｌｃａｒｃｉｎｏｍａ　ＨＵＡＮＧＢｉｎ，ＪＩＹｏｎｇ，ＣＨＥＮＧｕｏ唱ｑｉａｎｇ，ＷＵＳｏｎｇ．ＤｅｐａｒｔｍｅｎｔｏｆＣａｒｄｉｏｔｈｏｒａｃｉｃＳｕｒｇｅｒｙ，ＪｉａｎｇｙｉｎＰｅｏｐｌｅ′ｓＨｏｓｐｉｔａｌ，ＤｏｎｇｎａｎＵｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｗｕｘｉ２１４４００，ＣｈｉｎａＣｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇａｕｔｈｏｒ：ＪＩＹｏｎｇ，Ｅｍａｉｌ：ｊｉｙｏｎｇｍｙｐ＠ｓｉｎａ．ｃｏｍ【Ａｂｓｔｒａｃｔ】　Ｏｂｊｅｃｔｉｖｅ　Ｔｏｓｔｕｄｙｔｈｅｐａｔｔｅｒｎｏｆｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｏｆｔｈｏｒａｃｉｃｅｓｏｐｈａｇｅａｌｓｑｕａｍｏｕｓｃｅｌｌｃａｒｃｉｎｏｍａ（ＥＳＣＣ）ａｎｄｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｅｉｔｓｉｍｐａｃｔｏｎｔｈｅｃｌｉｎｉｃａｌｓｐｈｅｒｅｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ．Ｍｅｔｈｏｄｓ　４８０ｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｔｈｏｒａｃｉｃｅｓｏｐｈａｇｅａｌｓｑｕａｍｏｕｓｃｅｌｌｃａｒｃｉｎｏｍａｗｈｏｈａｄｕｎｄｅｒｇｏｎｅｅｓｏｐｈａｇｏｇａｒｔｒｅｃｔｏｍｙｗｅｒｅａｎａｌｙｚｅｄ．Ｔｈｅｐａｔｔｅｒｎｏｆｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｗａｓｓｔｕｄｉｅｄｂｙａｎａｌｙｚｉｎｇａｌｌｔｈｅｃｌｉｎｉｃａｌａｎｄｐａｔｈｏｌｏｇｉｃｍａｔｅｒｉａｌｓ．Ｂａｓｅｄｏｎｔｈｅｓｅｄａｔａ，ｔｈｅｃｌｉｎｉｃａｌｓｐｈｅｒｅｆｏｒｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｗａｓｓｕｇｇｅｓｔｅｄ．Ｒｅｓｕｌｔｓ　Ｔｈｅｐａｔｔｅｒｎｏｆｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓａｍｏｎｇｄｉｆｆｅｒｅｎｔｓｅｇｍｅｎｔｓｏｆｔｈｅｅｓｏｐｈａｇｕｓｗｅｒｅｆｏｕｎｄｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌｌｙｄｉｆｆｅｒｅｎｔ（Ｐ＜０畅０５）．Ｆｏｒｔｈｅｕｐｐｅｒ，ｍｉｄｄｌｅａｎｄｌｏｗｅｒｔｈｏｒａｃｉｃｅｓｏｐｈａｇｅａｌｓｅｃｔｉｏｎ，ｔｈｅｒａｔｅｏｆｍｅｔａｓｔａｓｉｓｗａｓ４７畅２％，１０畅５％ａｎｄ２畅２％ｆｏｒｔｈｅｃｅｒｖｉｃａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ；２２畅６％，２３畅５％ａｎｄ３畅７％ｆｏｒｔｈｅｕｐｐｅｒｍｅｄｉａｓｔｉｎａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ；７畅５％，６９畅３％ａｎｄ１１畅０％ｆｏｒｔｈｅｍｉｄｄｌｅｍｅｄｉａｓｔｉｎａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ；３畅８％，１９畅７％ａｎｄ３３畅１％ｆｏｒｔｈｅｃｅｌｉａｃｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ．ＴｈｅｒａｔｅｏｆｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｏｆｔｈｅｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣｉｎｃｒｅａｓｅｄｗｉｔｈｔｈｅｉｎｃｒｅａｓｅｏｆｔｕｍｏｒｌｅｎｇｔｈ，ｔｈｅｄｅｐｔｈｏｆｔｕｍｏｒｉｎｖａｓｉｏｎａｎｄｔｈｅｄｅｃｒｅａｓｅｏｆｔｕｍｏｒｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｔｉｏｎ（Ｐ＜０畅０５）．Ｃｏｎｃｌｕｓｉｏｎｓ　Ｍｅｔａｓｔａｓｉｓｔｏｔｈｅｃｅｒｖｉｃａｌ，ｓｕｐｒａｃｌａｖｉｃｕｌａｒａｎｄｈｉｇｈｍｅｄｉａｓｔｉｎａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓｉｓｍａｉｎｌｙｏｃｃｕｒｓｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｔｈｅｕｐｐｅｒｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣ．ＬｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｉｎｔｈｅｍｉｄｄｌｅｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣｈａｓｕｐｗａｒｄ，ｄｏｗｎｗａｒｄａｎｄｓｋｉｐｓｐｒｅａｄｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃｓ．Ｌｙｍｐｈｎｏｄｅｍｅｔａｓｔａｓｉｓｔｏｔｈｅａｂｄｏｍｉｎａｌｃａｖｉｔｙ，ｍｉｄｄｌｅａｎｄｌｏｗｍｅｄｉａｓｔｉｎｕｍｍａｉｎｌｙｏｃｃｕｒｓｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｔｈｅｌｏｗｅｒｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣ．ＷｅｓｕｇｇｅｓｔｔｈａｔｔｈｅｕｐｐｅｒｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣｓｈｏｕｌｄｐｅｒｆｏｒｍｔｈｒｅｅｆｉｅｌｄｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ，ｅｓｐｅｃｉａｌｌｙｉｎｃｌｕｄｅｔｈｅｃｅｒｖｉｃａｌｐａｒａ唱ｅｓｏｐｈａｇｅａｌ，ｓｕｐｒａｃｌａｖｉｃｕｌａｒｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓａｎｄｓｕｂｃａｒｄｉｎａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ．ＦｏｒｔｈｅｌｏｗｅｒｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣｓｈｏｕｌｄｐｅｒｆｏｒｍｔｗｏｆｉｅｌｄｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ，ｉｎｃｌｕｄｉｎｇｔｈｅｓｕｂｃａｒｉｎａｌｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓａｎｄｌｅｆｔｇａｓｔｒｉｃｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓ．ＴｈｅｐａｔｔｅｒｎｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｆｏｒｔｈｅｍｉｄｄｌｅｔｈｏｒａｃｉｃＥＳＣＣｓｈｏｕｌｄｂｅｄｅｓｉｇｎｅｄａｃｃｏｒｄｉｎｇｔｏｄｉｆｆｅｒｅｎｔｓｉｔｕａｔｉｏｎｓ．【Ｋｅｙｗｏｒｄｓ】　Ｅｓｏｐｈａｇｅａｌｎｅｏｐｌａｓｍｓ；　Ｃａｒｃｉｎｏｍａ，ｓｑｕａｍｏｕｓｃｅｌｌ；　Ｌｙｍｐｈａｔｉｃｍｅｔａｓｔａｓｉｓ；　Ｌｙｍｐｈｎｏｄｅｅｘｃｉｓｉｏｎ 食管癌目前最有效的治疗手段仍为手术根治性切除，然而远期效果并不理想。

淋巴结转移是食管癌的ＤＯＩ：１０．３８７７／ｃｍａ．ｊ．ｉｓｓｎ．１６７４唱０７８５．２０１１．０５．００７作者单位：２１４４００　东南大学附属江阴市人民医院胸心外科通讯作者：纪勇，Ｅｍａｉｌ：ｊｉｙｏｎｇｍｙｐ＠ｓｉｎａ．ｃｏｍ主要转移方式，是评估食管癌患者分期和预后的重要指标，明确淋巴结转移情况对手术方式的选择具有重要指导作用［１］。

回顾分析我院手术治疗的４８０例胸段食管癌的临床病理资料，探讨淋巴结转移规律及其影响因素，为胸段食管鳞癌淋巴结清扫范围的制定提供更准确的临床依据。

资料与方法一、一般资料２００６年８月至２０１０年６月我科行胸段食管癌根治术４８０例，均符合以下标准：术前病理学明确诊断为食管鳞癌，超声、ＣＴ检查未发现远处转移灶；术前未接受放疗、化疗及其他任何针对癌的治疗。

其中男３２６例，女１５４例，年龄４５～７４岁，平均年龄５８畅５岁。

按ＵＩＣＣ１９９７年分段标准，胸上段１０６例，胸中段２３８例，胸下段１３６例。

肿瘤浸润深度：Ｔ１期２４例，Ｔ２期５９例，Ｔ３期３３４例，Ｔ４期６３例。

肿瘤长度（以切除后测量肿瘤侵犯食管纵轴长度为标准）２～１２ｃｍ，平均（５畅７±２畅８）ｃｍ。

组织分化程度：高分化１４２例，中分化２２６例，低分化１１２例。

二、手术方法术前超声或ＣＴ未发现颈部淋巴结肿大（短径＜０畅５ｃｍ），经右胸、上腹正中切口，行食管次全切除及胸腹二野淋巴结清扫。

清扫范围包括上纵隔的左右喉返神经旁、气管旁和上段食管旁淋巴结；中纵隔的隆突下、左右支气管旁和中段食管旁淋巴结；下纵隔的下段食管旁和膈肌旁淋巴结；上腹部贲门左、右，胃小弯、胃大弯、胃左动脉旁、脾门、脾动脉旁及肝总动脉旁淋巴结。

术前发现颈部淋巴结肿大者，行下颈、右胸、上腹部三切口全食管切除，颈胸腹三野淋巴结清扫，扫除颈段食管旁、颈深及锁骨上淋巴结。

标记各部位清扫淋巴结分别送病理检查。

三、淋巴结分组编号参照日本食管疾病学会修订标准［２］进行分组和编号。

颈部淋巴结包括１０１、１０２、１０３和１０４组淋巴结，上纵隔淋巴结包括１０５、１０６ＴＬ、１０６ＴＲ、１０６Ｌ、１０６Ｒ和１０６Ｆ组淋巴结，中纵隔包括１０７、１０８、１０９和１１２组淋巴结，下纵隔淋巴结包括１１０和１１１组淋巴结，腹部淋巴结包括胃部１～１６组淋巴结，左右侧分别用Ｌ、Ｒ表示。

病理证实后进行ＴＮＭ分期。

四、统计学方法采用ＳＰＳＳ１１畅０统计软件进行分析，计数资料比较采用χ２检验，Ｐ＜０畅０５为差异有统计学意义。

结 果一、胸段食管鳞癌系统淋巴结清扫和转移情况４８０例患者中，有３８６例发生淋巴结转移，转移率８０畅４％。

全组患者清扫淋巴结总数为５４２４枚，平均每例患者清扫淋巴结１１畅３枚（８～２４枚）。

转移淋巴结６８９枚，转移度为１２畅７％。

本组跳跃性淋巴结转移发生率为４畅６％（２２／４８０），其中胸上段、中段和下段跳跃性转移发生率为４畅７％（５／１０６）、５畅９％（１４／２３８）、２畅２％（３／１３６），见表１。

二、胸段食管鳞癌淋巴结转移与临床病理因素的关系本研究显示，食管癌病变长度、浸润深度及肿瘤分化程度与淋巴结转移具有显著相关性，随肿瘤浸润深度增加，食管癌淋巴结转移率也随之增加（χ２＝２７畅３０，Ｐ＜０畅０５）；肿瘤分化程度越差，食管癌淋巴结转移度越高（χ２＝２５畅９９，Ｐ＜０畅０５）；食管癌病变长度愈长，则淋巴结转移率越高（χ２＝４０畅２７，Ｐ＜０畅０５），差异均有统计学意义，见表２。

三、胸段食管鳞癌淋巴结转移区域与肿瘤部位的关系本组资料显示，胸上段食管鳞癌向颈部淋巴结转移率４７畅２％，高于胸中段（１０畅５％）和胸下段（２畅２％）（Ｐ＜０畅０５）。

胸下段食管鳞癌向腹腔、胃左动脉旁淋巴结转移，转移率为３３畅１％，高于胸中段（１９畅７％）和胸上段（３畅８％）（Ｐ＜０畅０５）。

胸中段食管鳞癌有上纵隔淋巴结（２３畅５％）及下纵隔淋巴结（２８畅６％）和腹腔淋巴结（１９畅７％）的双向转移趋势，隆突下淋巴结转移多见，转移率５４畅２％。

见表１，表３。

表１　胸段食管鳞癌颈、胸、腹三野淋巴结转移情况［例，（％）］手术野淋巴结组别淋巴结转移部位食管鳞癌部位胸上段（ｎ＝１０６）胸中段（ｎ＝２３８）胸下段（ｎ＝１３６）颈野１０１颈段食管旁淋巴结１９（１７畅９）１４（５畅９）３（２畅２）１０２颈深淋巴结２４（２２畅６）１３（５畅４）０１０３咽后淋巴结５（４畅７）７（２畅９）０１０４锁骨上淋巴结５０（４７畅２）２１（８畅８）３（１畅３）胸野１０５上胸段食管旁淋巴结１８（１７畅０）３５（１４畅７）７（５畅１）１０６胸主气管旁淋巴结１６（１４畅８）２７（１１畅３）０右喉返神经旁淋巴结９（８畅５５）４６（１９畅３）４（２畅９）左喉返神经旁淋巴结５（４畅６）３２（１３畅５）５（３畅７）１０７气管隆突下淋巴结６（５畅８）１２９（５４畅２）１５（１１）１０８中胸段食管旁淋巴结０１６４（６８畅７）７（５畅１）１０９肺门淋巴结３（２畅８）５８（２４畅４）１２（８畅８）１１０下胸段食管旁淋巴结０６５（２７畅３）４３（３１畅６）１１１膈肌上淋巴结０３７（１５畅５）２７（２０畅０）１１２后纵隔淋巴结０３５（１４畅７）２９（１２畅３）腹野１贲门右淋巴结０２９（１２畅２）３４（２５畅０）２贲门左淋巴结５（４畅７）４７（１９畅７）３６（２６畅５）３胃小弯淋巴结２（１畅８）３０（１２畅６）４５（３３畅１）４胃大弯淋巴结０１９（８畅０）１７（１２畅５）７胃左动脉旁淋巴结３（２畅８）４７（１９畅４）３９（２８畅７）１０脾门淋巴结０９（３畅８）１１（８畅１）１１脾动脉旁淋巴结０４（１畅７）４（２畅９）１２肝总动脉旁淋巴结０４（１畅７）３７（２７畅２）表２　食管鳞癌临床病理因素与淋巴结转移的关系［例，（％）］项目病例数转移χ２值Ｐ值病变长度４０畅２７＜０畅００１　≤３ｃｍ９２（１９畅２）４８（５２畅２）　３～７ｃｍ３０５（６３畅５）２６１（８５畅６）　≥７ｃｍ８３（１７畅３）７７（９２畅７）浸润深度２７畅３０＜０畅００１　Ｔ１期２４（５畅０）４（１６畅７）　Ｔ２期５９（１２畅３）４３（７２畅８）　Ｔ３期３３４（６９畅６）２８１（８４畅１）　Ｔ４期６３（１３畅１）５８（９２畅１）分化程度２５畅９９＜０畅００１　低分化１１２（２３畅３）１０４（９２畅８）　中分化２２６（４７畅１）１８６（８２畅３）　高分化１４２（２９畅６）９６（６７畅６）表３　胸上、中、下三段食管鳞癌淋巴结转移区域［例，（％）］肿瘤部位例数颈部纵隔上纵隔中纵隔下纵隔腹腔胸上段１０６５０（４７畅２）２４（２２畅６）８（７畅５）１（０畅９）４（３畅８）胸中段２３８２５（１０畅５）５６（２３畅５）１６５（６９畅３）６８（２８畅６）４７（１９畅７）胸下段１３６３（２畅２）５（３畅７）１５（１１畅０）４６（３３畅８）４５（３３畅１）合计４８０７８（１６畅３）８５（１７畅７）１８８（３９畅２）１１５（２４畅０）９６（２０畅０） 注：胸上段鳞癌者颈部淋巴结转移率与胸中、下段比较，Ｐ＝０畅０３４，胸中段鳞癌中纵隔淋巴结转移率与胸上、下段比较，Ｐ＝０畅０３７，胸下段鳞癌下纵隔及腹腔淋巴结转移率与胸上、中段比较，Ｐ＝０畅０２９，Ｐ＝０畅０３２讨 论食管癌淋巴结转移是影响预后的主要因素［３］。